Polowanie na Vermeera Blue Balliett rozgrywa się we współczesnym Chicago. Większość akcji toczy się wokół Instytutu Sztuki w Chicago, z dodatkowymi scenami w pobliskich Evanston i Oak Park w stanie Illinois. Oak Park jest znany jako dawne dom architektura Franka Lloyda Wrighta.
Miejskie tło dostarcza tła muzeów, dzielnic i punktów orientacyjnych kulturalnych, które odgrywają ważną rolę w tajemnicy powieści.